Dennehy também teve um sucesso considerável no palco também. Ele ganhou dois prêmios Tony, primeiro por Death of a Salesman em 1999 e depois por Long Day's Journey into Night em 2003, e continuou a fazer apresentações teatrais, recebendo elogios em 2015 por uma produção de Chicago de The Iceman Cometh. Além disso, o ator foi indicado a seis prêmios Emmy ao longo de sua carreira, principalmente por seu retrato do serial killer John Wayne Gacy em To Catch a Killer, de 1992.
Os filmes mais recentes de Dennehy incluem a comédia de 2018 Tag e o drama de 2015 de Terrence Malick, The Knight of Cups. Seu papel final será em Son of the South, um próximo drama dirigido pelo editor de longa data de Spike Lee, Barry Alexander Brown.
